Книга: Хозяева Земли

15. Альтруизм и эусоциальность насекомых находят объяснение

15. Альтруизм и эусоциальность насекомых находят объяснение

Человечество возникло как биологический вид в биологическом мире, то есть совершенно так же, как общественные насекомые. Какие же генетические эволюционные силы подвели наших предков к эусоциальности, а затем подтолкнули в ее объятия? Разгадывать эту загадку биологи начали лишь недавно. Оказалось, что ценные подсказки можно найти в эволюционной истории других животных, особенно общественных беспозвоночных, которые прошли тем же путем гораздо раньше. Стало ясно, что при решении этого вопроса не следует полагаться ни на логический отбор допущений о теоретически возможных событиях, сопровождавших возникновение общественных видов, ни на математические модели того, что могло бы произойти. Вместо этого, сведя воедино результаты полевых и лабораторных исследований, нужно попытаться понять, что же происходило на самом деле. Мы начали осторожно, шаг за шагом, выстраивать цепочку событий из имеющихся фрагментов эмпирических данных. Полученные базовые принципы генетики и эволюции можно будет приложить — разумеется, по-научному аккуратно — и к объяснению эусоциальности человека.

Основы серьезной реконструкции эволюционной истории общественных беспозвоночных были заложены в середине прошлого

века тремя великими энтомологами — Уильямом Уилером, Чарльзом Миченером и Говардом Эвансом. В молодости мне посчастливилось быть близко знакомым с Миченером и Эвансом (сейчас, в 2012 году, когда я пишу эти строки, Миченер не только живет и здравствует, но и активно занимается наукой), и хотя Уилер умер в 1937 году, когда я был еще ребенком, я так внимательно изучал его работы и так много слышал в нем, что мне кажется, я знал лично и его тоже. Эти трое ученых были прирожденными натуралистами. Нам очень не хватает сейчас таких людей на передовых рубежах биологической науки. Целью их жизни было узнать о «своей» группе насекомых всё, что только можно. Они стали мировыми авторитетами: Миченер — по пчелам, Эванс — по осам, Уилер — по муравьям. Их главной страстью была систематика, но они интересовались также и экологией своих любимых объектов, их морфологией, жизненными циклами, эволюционными взаимоотношениями и поведением. Те, кому посчастливилось бывать с ними на полевых экскурсиях, не только узнавали научные названия каждой встреченной пчелы (от Миченера), осы (от Эванса) или муравья (от Уилера), но и выслушивали вдохновенный рассказ обо всем, что известно науке о данном виде. У них было внутреннее чутье к насекомым, а это самое главное.

Благодаря многим таким ученым-натуралистам, работавшим как в поле, так и в лаборатории, было собрано огромное количество биологических знаний, которые сложились в четкую картину того как и почему возникла эусоциальность — сложнейшая форма общественного поведения. Это всегда происходило в два этапа. Во-первых, насколько нам известно, у всех без исключения общественных животных есть постоянное гнездо, которое они совместно защищают от врагов — хищников, паразитов или конкурентов. Во-вторых, после того как этот этап пройден, складываются предпосылки к эусоциальности, когда в гнезде остаются представители нескольких поколений и возникает разделение труда, при котором некоторые или все «личные» интересы особей приносятся в жертву интересам группы.

РИС. 15-1. Одиночная оса приносит пищу (кусочек гусеницы) своей личинке, когда та заканчивает с очередной порцией (г. н. постепенное провиантирование). На рисунке показано гнездо Synagris cornuta (вид с частичным разрезом) во время одного из кормлений личинки.А в это время наездник Osprynchotus violator притаился снаружи, поджидая удобного момента проникнуть в гнездо и напасть на личинку. (Источник: David Р. Cowan, «The solitary and presocial Vespidae» в книге Kenneth G- Ross and Robert W. Matthews, eds., The Social Biology of Wasps [Ithaca, NY: Comstock Pub. Associates, 1991].)

Чтобы представить себе этот процесс более конкретно, давайте посмотрим на одиночную осу, которая строит гнездо и выводит в нем молодых ос. Это первый этап пути к эусоциальности, его прошли, например, также птицы и крокодилы. Молодые осы покидают гнездо и расселяются, приступая к размножению и строительству собственных гнезд, что, опять же, похоже на ситуацию с птицами и крокодилами. Однако если хотя бы часть дочернего поколения не покинет гнездо, а останется в нем, образовавшаяся группа уже подойдет к эусоциальности вплотную. Переступить этот порог им будет

легко (хотя удержаться за ним — сложнее). Некоторых одиночных пчел (а также пчел, которые занимают общую норку, но строят отдельные соты) очень просто «заставить» перейти к примитивному общественному образу жизни: нужно только поместить двух особей в тесное пространство, где есть место лишь для одного гнезда или ячейки сот. Между членами пары автоматически складывается иерархия, похожая на иерархию в природных популяциях примитивных эусоциальных видов. Доминирующая пчела — «царица» — остается в гнезде, размножаясь и охраняя его, а подчиненная «рабочая» самка ищет и приносит пищу.

В природе такое же состояние может быть генетически запрограммировано: если дочернее поколение остается в гнезде, материнская особь становится «царицей», а потомство — рабочими особями. Для этого заключительного шага требуется одно-единственное генетическое изменение — нужно приобрести единственный новый аллель (форму какого-нибудь одного гена), «заглушающий» поведенческую программу расселения и заставляющий и матку, и потомство оставаться в гнезде.

Стоит возникнуть такой сплоченной группе, как в действие вступает групповой отбор. Это означает, что репродуктивные особи в составе группы могут размножаться успешнее схожих одиночных особей в той же среде обитания, а могут, наоборот, размножаться менее успешно. Как именно повернется дело, зависит от признаков, которые возникают в результате взаимодействия членов группы. Эти признаки затрагивают сотрудничество при строительстве и защите гнезда, добывании пищи, заботы о потомстве, то есть сотрудничество во всех тех видах деятельности, которыми одиночное насекомое занимается самостоятельно.

Когда аллель, определяющий групповые признаки, становится более распространенным, чем аллели, предписывающие расселение, естественный отбор получает «карт-бланш» и может, воздействуя на остальной геном, приводить к усложнению форм общественной организации. Правда, на ранних стадиях общественной эволюции отбор

РИС. 15-2. Виды по обе стороны порога эусоциальности. (А) Колония рака-щелкуна Synalpheus в морской губке. Эти раки-щелкуны, ведущие примитивный общественный образ жизни, обитают в полостях, которые проделывают в губках. Крупная размножающаяся самка окружена рабочими, один из которых охраняет вход в гнездо. (Источник: Duffy) (В) Колония галиктиды Lasioglossum duplex. Эти пчелы, ведущие примитивный общественный образ жизни, строят гнезда в земле. (Источник: Sakagami and Hayashida). (С) Взрослый жук-грибовик из рода Pselaphacus (сем. Erotylidae) подводит своих личинок к пище — грибу. (Источник: Costa.) Такой уровень заботы о потомстве широко распространен у насекомых и других членистоногих, но никогда, насколько нам известно, не приводит к возникновению эусоциальности. Эти три примера иллюстрируют базовый принцип: охраняемое гнездо — необходимая преадаптация для возникновения общественного образа жизни. (]. Т. Costa, The Other Insect Societies [Cambriage, MA: Harvard University Press, 2006];

J. Emmett Duffy, «Ecology and evolution ofeusocialityin sponge-dwelling shrimp», in J. Emmett Duffy and Martin Thiel, eds., Evolutionary Ecology of Social and Sexual Systems: Crustaceans as Model Organisms [New York: Oxford University Press, 2007]; S. F. Sakagami and K. Hayashida, «Biology of the primitively social bee, Halictus duplex Dalla Torre II: Nest structure and immature stages», Insectes Sociaux 7:57-98 [i960].)

прежде всего действует на уже имеющуюся предрасположенность к доминированию и разделению труда. Впоследствии под действие группового отбора подпадают и другие части генома (по сути, весь геном), что приводит к появлению все более сложных обществ.

В рамках старой, традиционной концепции родственного отбора и «эгоистичного гена» группа представляет собой союз родственников, которые сотрудничают именно потому, что находятся в родстве. Несмотря на потенциальное столкновение интересов, особи «соглашаются» альтруистично стремиться к пользе для колонии. Так, рабочие частично или полностью отказываются от собственного репродуктивного потенциала ради родственников — носителей общих с ними генов. Они действуют во благо собственных («эгоистичных») генов за счет того, что способствуют сохранению идентичных генов у родственников. Даже если насекомое погибнет ради материнской или сестринской особи, частота их общих генов увеличится. Среди них будут и гены, отвечающие за альтруистичное поведение. Если другие члены колонии будут вести себя так же, колония одержит верх над другими колониями, состоящими исключительно из особей-эгоистов.

Такой подход, ставящий во главу угла «эгоистичный ген», может показаться абсолютно разумным. Большинство эволюционных биологов фактически считали его догмой — по крайней мере вплоть до 2010 г., когда Мартин Новак, Корина Тарнита и я показали, что теория совокупной приспособленности, которую часто называют теорией родственного отбора, неверна как с математической, так и с биологической точки зрения. Один из ее глубинных изъянов — то, что она рассматривает разделение труда между маткой и ее потомством как «сотрудничество», а расселение потомства из материнского гнезда — как «отступничество». Однако, как мы показали, преданность группе и разделение труда — не карты в эволюционной игре, а рабочие особи — не игроки. Рабочие особи эусоциальных видов — продолжение фенотипа «царицы», альтернативные проявления ее личных генов и генов спарившегося с ней самца. По сути дела, рабочие — это роботы, созданные маткой по своему образу и подобию; благодаря

им она может производить больше маток и самцов, чем если бы она вела одиночный образ жизни.

Если такой подход верен — а я считаю, что это так, ведь он и логичен, и соответствует имеющимся данным, — то следует считать, что движущей силой происхождения и эволюции общественных насекомых является естественный отбор на уровне особей. Его можно проследить, рассматривая изменения матки из поколения в поколение и считая рабочих особей продолжениями ее фенотипа. Матку и ее потомство часто называют «сверхорганизмом», но их можно с тем же успехом назвать и просто организмом. Рабочие осы или муравьи, кусающие вас, когда вы потревожили осиное гнездо или муравейник, — часть фенотипа своей «царицы», так же как ваши зубы и пальцы — часть вашего фенотипа.

Это сравнение может показаться некорректным. Эусоциальное рабочее насекомое действительно вылупилось из отложенного маткой яйца, но у него был и второй «родитель», самец, а значит, его генотип отличается от генотипа матки. Колония содержит множество геномов, в то время как обычный организм — лишь один, а его клетки являются клонами. Тем не менее процесс естественного отбора в этих двух случаях в целом одинаков и действует на одном и том же уровне биологической организации. Организм человека состоит из хорошо интегрированных диплоидных клеток. Эусоциальная колония —тоже.

Чтобы получился человеческий палец или зуб, требуется включение или выключение определенных молекулярных механизмов клеток в процессе деления клеток в ваших тканях. Сходным образом, только под действием феромонов, испускаемых другими членами колонии, и других факторов развития, формируются и разные касты рабочих особей. Они будут выполнять одно или несколько действий из общего потенциально возможного репертуара, запрограммированного в «коллективном сознании» рабочих. Одно рабочее насекомое, как правило, успевает побыть и солдатом, и строителем, и нянькой, и «разнорабочим», а в редких случаях всю жизнь выполняет какое-то одно задание.

!

Конечно, генетическое разнообразие признаков рабочих особей не только существует, но и поставлено на службу колонии. Показано, что оно помогает насекомым сопротивляться болезням и регулировать микроклимат в гнезде. Означает ли это, что колонию нужно считать группой особей, каждая из которых (согласно теории родственного отбора) старается повысить «приспособленность» собственных генов? Нет, вовсе не обязательно, особенно если мы вспомним, что часть генома матки характеризуется относительно низкой изменчивостью аллелей (когда признаки должны быть жестко определены), а часть — высокой изменчивостью (когда нужно более гибкое определение признаков). Генетическая «жесткость» необходима для функционирования кастовой системы, организации рабочих и распределения их обязанностей. Напротив, генетическая «гибкость» рабочих особей нужна для повышения сопротивляемости колонии болезням и регуляции микроклимата. Чем больше в колонии генетических типов, тем более вероятно, что по крайней мере некоторые особи переживут вспышку эпидемии. Чем выше чувствительность к определению отклонений от желаемой температуры, влажности и давления, тем успешнее будет поддерживаться оптимальный для колонии уровень этих параметров.

Между царицей и ее дочерьми нет принципиальных генетических различий, определяющих, к какой касте они будут принадлежать. Из любого оплодотворенного яйца может получиться как царица, так и рабочая особь. Что именно получится, зависит от множества факторов: времени года, когда вылупилась личинка, пищи, которой ее кормят, и феромонов, которые на нее действуют.

В «примитивных» колониях общественных перепончатокрылых, в которых царицы слабо отличаются от рабочих особей, часто возникают конфликты, связанные с тем, что некоторые рабочие пытаются размножаться самостоятельно. Коварные планы потенциальных революционеров обычно тут же срывают другие рабочие, защищающие исключительное право матки на размножение. Иногда они просто отгоняют самозваную царицу от выводковой камеры, когда та пытается отложить яйца. Иногда они наползают на нее и «наказывают», калечат или даже убивают. Если же ей удалось протащить свои яйца в выводковую камеру, другие рабочие узнают подкидышей по запаху, вынесут и съедят. Как было показано во многих исследованиях, степень жесткости конфликта тесно связана с уровнем генетической разницы между самозванками и «законной» царицей. Это явление можно отчасти объяснить тем, что степень антагонизма определяется различиями запаха особей, а эти различия имеют генетическую основу. Но даже если это так, далеко не очевидно, что такой конфликт является доводом против естественного отбора на индивидуальном уровне от матки к матке. Если считать «самозванок» аналогом раковых клеток в организме млекопитающих, то не является. Генетическая изменчивость потомства матки у насекомых служит той же цели, что и сложнейший механизм сопротивления инфекциям и подавления роста раковых клеток у млекопитающих, включающий продукцию Т-лимфоцитов, Т-клеточных рецепторов и В-клеток, а также главный комплекс гистосовместимости.

Групповой отбор у насекомых существует в том смысле, что судьба колонии зависит оттого, насколько успешно матка и ее роботизированное потомство конкурируют с одиночными видами и другими колониями. Когда мы пытаемся понять, на какие именно мишени действует отбор при конкуренции матки (и ее колонии) с другими матками, групповой отбор может послужить нам полезной рабочей концепцией. Однако следует признать, что многоуровневый отбор, при котором эволюция колоний рассматривается как противопоставление интересов особей и интересов колонии, больше не годится для построения моделей генетической эволюции у общественных насекомых.

Более того, сама идея альтруизма в колонии насекомых, как выясняется, имеет мало аналитической ценности для науки. Если под альтруизмом понимается принесение в жертву собственного репродуктивного потенциала, тщетно пытаться объяснить его теорией многоуровневого отбора. Матка, гены которой прошли через сито

отбора, способна создавать рабочих для повышения собственной приспособленности. Без этой способности она — ничто.

Удивительно, что похожую идею, хотя и в зачаточной форме, высказал Дарвин в «Происхождении видов». Он долго и напряженно размышлял о том, как в процессе естественного отбора могли появиться стерильные рабочие муравьи. По его собственному признанию, эта трудность «сначала казалась мне непреодолимой и действительно роковой для всей теории»¹. Наконец, он разрешил эту головоломку, придя к концепции, которую мы сегодня называем фенотипической пластичностью — мишенью отбора под действием окружающей среды является и самка, и ее потомство. Он предположил, что колония муравьев — это семья и «отбор может быть применен к семье, так же как и отдельной особи, и привести к желательной цели... Таким образом, приготовлен ароматный овощ и разрушен индивид; однако садовод уверенно высевает семена того же сорта и ожидает получить почти такую же разновидность. ...Так было, я полагаю, с общественными насекомыми... слабые модификации в строении и в инстинкте, стоящие в связи со стерильностью некоторых членов сообщества, оказались полезными: фертильные самки и самцы благодаря этому процветали и в свою очередь передали своим размножающимся потомкам наклонность производить стерильных особей с теми же модификациями»¹⁰¹¹.

Ароматный овощ — не правда ли, удачная метафора? Сверхорганизм — царица, вокруг которой хлопочут ее дочери-прислужницы. Я считаю, что современная биология может объяснить, как возникло такое существо.