Книга: Глаз, мозг, зрение

Ответы клеток в коре

Главная тема этой главы — вопрос о том, как клетки в первичной зрительной коре отвечают на зрительные стимулы. Рецептивные поля нейронов НКТ имеют такую же организацию (разделение на центр и периферию), как и рецептивные поля ганглиозных клеток сетчатки, которые посылают свои аксоны к клеткам НКТ. Подобно ганглиозным клеткам сетчатки, нейроны НКТ различаются между собой главным образом свойствами рецептивного поля (on- или off-центр, местоположение в поле зрения) и особенностями ответов на цветовые стимулы. Возникает вопрос: а как обстоит дело с корковыми нейронами? Сходны ли они с клетками НКТ, посылающими в кору свои аксоны, или же у них появляются какие-то новые особенности? Ответ, как читатель уже должен догадаться, такой: корковые клетки действительно обладают новыми качествами, причем настолько необычными, что вплоть до 1958 года, когда их впервые стали изучать с помощью сложных световых стимулов, никто не мог даже приблизительно предсказать эти свойства.

Первичная зрительная кора (стриарная кора) представляет собой слой клеток толщиной 2 мм и площадью в несколько квадратных дюймов.[1] Для того чтобы дать представление о размерах этой нейронной структуры, можно привести такие цифры: если НКТ содержит полтора миллиона клеток, то стриарная кора — около 200 миллионов клеток. Анатомическая структура стриарной коры удивительно сложна, однако нет необходимости знать ее детали, чтобы понять, каким образом преобразуется здесь поступающая зрительная информация. Более подробно строение этого отдела будет рассмотрено в следующей главе, где будет обсуждаться вопрос о его функциональной архитектуре.

Как я уже говорил, процесс переработки информации в коре состоит из нескольких этапов. На первом этапе большинство клеток дает такие же ответы, как клетки НКТ. Рецептивные поля этих клеток обладают круговой симметрией. Это означает, что линия или граница (перепад освещенности) вызывает один и тот же ответ вне зависимости от ее ориентации. Регистрировать электрическую активность корковых клеток этого уровня непросто, так как они очень малы и расположены близко друг к другу. Пока еще не ясно, отличаются ли вообще ответы этих корковых клеток от ответов клеток НКТ (точно так же как не ясно, отличаются ли реакции клеток НКТ от ответов ганглиозных клеток сетчатки). Сложность гистологического строения НКТ и коры позволяет думать, что между ними должны быть какие-то различия и что их можно будет выявить, если знать, в чем их следует искать; однако узнать это может оказаться трудным делом.

Положение еще больше усложняется, когда мы переходим к ответам клеток на следующем корковом уровне. Вероятно, эти клетки должны получать входные сигналы от нейронов предыдущего уровня, обладающих рецептивными полями с центром и периферией. Вначале нам было совсем не просто выяснить, на какие зрительные стимулы отвечают эти клетки второго коркового уровня. В то время (конец 50-х годов) лишь очень немногие исследователи пытались регистрировать ответы одиночных нейронов зрительной коры. Те, кто это делал, получали противоречивые результаты. Они нашли, что клетки в зрительной коре работают, видимо, почти так же, как и в сетчатке, — были найдены как on-, так и off-клетки. Кроме того, был обнаружен еще один класс клеток, которые, казалось, вообще не отвечали на световые стимулы. Простота выявленных физиологических свойств корковых клеток на фоне просто дьявольской сложности морфологии коры ставила исследователей в тупик.

Рис. 40. Окрашенный по Гольджи срез первичной зрительной коры, на котором видно больше дюжины пирамидных клеток (но это лишь очень малая доля нейронов, содержащихся в срезе). Величина изображенного участка по вертикали — около 1 мм. (Темная полоса у правого края — кровеносный сосуд.)

Сегодня это очень просто объяснить. Во-первых, применялись неадекватные стимулы — для активации клеток коры по привычке просто освещали всю сетчатку рассеянным светом, хотя Куффлер еще за десять лет до того показал, что такая стимуляция даже для нейронов сетчатки далеко не оптимальна. Для большинства же корковых нейронов диффузный засвет сетчатки — не только не оптимальный, но вообще полностью неэффективный стимул. Если многие клетки наружных коленчатых тел еще реагируют, хотя и слабо, на диффузный засвет, то корковые клетки, даже относящиеся к первому корковому уровню и сходные с клетками НКТ, практически не отвечают на такую стимуляцию. Таким образом, первая приходящая в голову мысль, что для активации зрительных нейронов лучше всего стимулировать все рецепторы сетчатки, оказалась совершенно неверной. Во-вторых (и это еще парадоксальнее), оказалось, что те корковые клетки, которые давали on- или off-ответы, на самом деле были не клетками, а просто аксонами клеток НКТ. Настоящие корковые нейроны в этом случае вообще не отвечали на стимуляцию! Они считали ниже своего достоинства обращать внимание на такой примитивный стимул, как диффузный свет.

Именно так обстояло дело в 1958 году, когда Торстену Визелу и мне удалось осуществить одно из первых успешных отведений электрической активности коры у кошки. В этих опытах положение кончика микроэлектрода в корковой ткани было настолько стабильным, что можно было прослушивать активность одной и той же клетки в течение примерно девяти часов. Чтобы вызывать разряды клетки, мы использовали все возможные и невозможные средства — разве что сами не вставали на голову. (Как большинство корковых клеток, время от времени найденная клетка давала спонтанный разряд, но мы пытались убедить друг друга, что разряд был вызван именно нашими стимулами, и в результате потратили впустую много времени.) После нескольких часов безуспешных попыток у нас возникло смутное впечатление, что подача света на одну определенную область сетчатки вызывала некоторую реакцию, и мы сосредоточили свои усилия именно на этой области. В качестве стимулов мы в основном использовали круглые белые и черные пятнышки. Чтобы создать черное пятно, мы обычно брали предметное стекло размером 2,5?5 см, на которое был наклеен непрозрачный кружок; стекло вставлялось в специальное проекционное устройство, которое Сэмюэл Талбот сконструировал для подачи изображений на сетчатку. Для предъявления белых пятен мы брали медную пластинку такого же размера с небольшим отверстием (в те времена затраты на проведение исследований были гораздо меньшими). По прошествии примерно пяти часов напряженной работы нам неожиданно показалось, что, когда время от времени клетка случайно давала реакцию, эта реакция скорее была связана не с черным пятнышком, нанесенным на стекло, а с самим этим стеклом. В конце концов нам удалось установить, что реакцию клетки вызывала слабая, но четкая тень от края стеклянной пластинки, когда ее задвигали в окошко проекционного устройства. Вскоре мы убедились, что этот край работал как стимул только тогда, когда тень от него пересекала определенный участок сетчатки, причем эта тень должна была иметь вполне определенную ориентацию. Самым удивительным было резкое различие результатов в двух случаях — когда ориентация стимула была оптимальной (тогда разряд напоминал пулеметную очередь) и когда мы изменяли ориентацию стимула или производили тотальную засветку глаза яркой вспышкой (в этом случае никакой реакции не было).

Рис. 41. Ответы одной из первых клеток, чувствительных к ориентации, которые Торстен Визел и я обнаружили в стриарной коре кошки в 1958 году. Данная клетка отвечала исключительно на стимул в виде движущейся щели с ориентацией, соответствующей положению часовой стрелки в 11 часов; при этом она реагировала на движение стимула вправо вверх и не реагировала на движение влево вниз.

Этот феномен был обнаружен самым первым и направил нас по ложному пути. Дело в том, что, как нарочно, обнаруженный тип клеток был как раз тот, который мы впоследствии назвали классом сложных клеток, а они относятся к уровню на две ступени выше, чем первый корковый уровень клеток с рецептивными полями, разделенными на центр и периферию. Хотя сложные клетки — наиболее распространенный тип клеток в стриарной коре, в их свойствах трудно разобраться, не познакомившись сначала с клетками предыдущего, промежуточного уровня.

Действительно, в отличие от клеток первого уровня, имеющих рецептивные поля с центром и периферией, у обезьяны клетки более высоких уровней проявляют совершенно иные реакции. Обычно точечные световые стимулы вызывают лишь слабую реакцию этих клеток или вообще неэффективны. Для того чтобы вызвать ответ клетки, сначала нужно найти надлежащий участок зрительного поля для предъявления стимула, т.е. найти соответствующий участок экрана, перед которым находится животное. Иными словами, сначала мы должны выявить рецептивное поле данной клетки. После этого выясняется, что наиболее эффективным стимулом для данной клетки служит линия, движущаяся в рецептивном поле в направлении, перпендикулярном ориентации линии. Такой линией могла быть узкая полоса света на темном фоне (щель), темная полоса на светлом фоне или же прямолинейная граница между темной и светлой областями. Некоторые клетки отдавали предпочтение, часто очень сильно выраженное, какому-то одному из этих трех стимулов, другие отвечали с примерно одинаковой интенсивностью на стимулы всех трех типов. Решающее значение имела ориентация линии — чаще всего клетка лучше всего реагировала на определенную оптимальную ориентацию, причем интенсивность ответа (число импульсов, возникавших при пересечении стимулом рецептивного поля) заметно снижалась при отклонении ориентации в любую сторону от оптимальной на 10–20 градусов; при еще большем отклонении реакция круто снижалась до нулевого уровня (см. рис. 41). Указанная цифра 10–20 градусов может показаться очень приблизительной. Вспомните, однако, что разница в положении часовой стрелки, показывающей «час» и «два», еще больше — 30 градусов. Когда ориентация стимула отличается от оптимальной на 90 градусов, типичная клетка, избирательно чувствительная к ориентации, перестает отвечать вообще.

В отличие от клеток на более низких уровнях зрительной системы нейроны, избирательно чувствительные к ориентации стимула, гораздо лучше отвечают на движущиеся, чем на неподвижные линии. Именно поэтому (см. рис. 41) при стимуляции таких нейронов мы использовали линии, движущиеся через рецептивное поле. Если использовать в качестве стимула неподвижную мелькающую (периодически вспыхивающую) линию, то зачастую клетка дает слабый ответ, и в этом случае предпочтительной оказывается такая же ориентация, как и при движущейся линии.

Многие клетки (вероятно, треть всей популяции) дают еще один характерный вид ответа на движущийся стимул. Вместо того чтобы давать один и тот же импульсный разряд независимо от направления движения, такие клетки отвечают более энергично при одном определенном направлении. Бывает даже так, что движение в одну сторону вызывает сильно выраженный ответ, а при движении в противоположную сторону нет вообще никакой реакции (это показано на рис. 41).

За один эксперимент можно оценить реакции 200–300 клеток, если после полного исследования одной клетки просто продвигать микроэлектрод дальше, до следующей клетки. Недостаток такой методики в том, что в одном прогоне можно исследовать только клетки, лежащие в коре на одной прямой линии: как только вы ввели тончайший микроэлектрод в корковую ткань, вы уже не можете сдвинуть его в поперечном направлении, не повредив при этом сам электрод или еще более нежную нервную ткань. С помощью такой методики регистрации самое большее, что мы можем сделать — это исследовать при одной проходке микроэлектрода примерно 50 клеток на миллиметр. Когда мы исследуем ориентационную избирательность нескольких сотен или тысяч клеток, оказывается, что все ориентации стимула встречаются примерно одинаково часто — вертикальная, горизонтальная и все промежуточные, наклонные ориентации. Если учесть характерные особенности окружающего нас мира, в который входят как деревья, так и линия горизонта, то возникнет вопрос: нет ли каких-нибудь выделенных ориентаций, таких как вертикаль и горизонталь, которые встречались бы чаще, чем другие? При попытках ответить на этот вопрос в разных лабораториях получали несколько разные результаты. Однако все исследователи соглашаются, что, если такие предпочтения действительно имеют место, они должны быть очень малы — настолько малы, что для выявления их требуется статистическая обработка данных. А в этом случае они вряд ли имеют какое-либо значение!

В стриарной коре обезьян примерно 70–80% клеток обладают свойствами ориентационной избирательности. Что касается кошек, то у них, по-видимому, все корковые клетки чувствительны к ориентации стимула, даже те, которые имеют прямые входы от наружных коленчатых тел.

Мы обнаружили заметные различия среди ориентационно-специфичных клеток, причем не столько в оптимальной ориентации стимула или в положении рецептивного поля на сетчатке, сколько в характере поведения клеток. Наиболее существенно различие между двумя классами нейронов — простыми и сложными клетками. Как можно догадаться по их названиям, клетки этих двух классов различаются по сложности своих ответных реакций. Поэтому мы сделали естественное предположение о том, что клетки с более простым поведением расположены в нейронной структуре коры ближе к ее входу.